第三次忍界大战结束后，在木叶做出让步的前提下，木叶与岩忍村签订了和约。为了对在战争中牺牲的木叶忍者负责，同时迫于木叶高层的压力，第三代火影主动辞去了火影之位。随后将火影之位交给自来也的徒弟波风水门。不久后，村里从下忍到中忍甚至连暗部的上忍都陆续下落不明，日斩收到了大蛇丸形迹可疑的情报，于是带领着暗部精英成员前往禁术基地围攻大蛇丸，日斩本想杀他，但最后于心不忍，于是让大蛇丸逃走了。
在九尾袭村事件中，第三代火影带领村子中的精英忍者们企图阻止九尾，一度将九尾逼出村外，但最终亲眼目睹而无法阻止第四代以生命来封印尾兽的结局，其妻猿飞琵琶湖也在看护分娩阶段的漩涡玖辛奈的期间，死于袭击者面具男的手上。尽管四代火影成功击退了九尾，但为此付出的牺牲实在太大，紧接着木叶高层与村中的忍者们一起讨论着选择合适的火影继承人，奈良鹿久提出由水门的后一代忍者继位，但转寝小春认为他们的经验还不足以领导众人，此时猿飞日斩挺身而出，自愿担此重任，随后得到了木叶高层水户门炎、转寝小春等众人的支持。猿飞日斩是忍界史上实际执掌火之国最高权力时间最长的火影，也是最长寿的火影。
十二年后，在第三场中忍正式考试中，日斩特意邀请了盟友风之国砂隐村的第四代风影一同观赏这场这场淘汰赛，并设席于其旁。期间由并足雷同担任日斩的护卫，由于宇智波佐助为赶来参加考试，日斩多次推迟考试时间后佐助仍未来参加，随后日斩决定取消其资格，但因“第四代风影”的劝阻，日斩打消了此念头。
然而日斩却没发现，此时的第四代风影只是大蛇丸变化所为....大蛇丸瞄准我爱罗进入暴走状态时，利用音隐及砂隐村向木叶隐村发动攻击。“风影”和他的部下把第三代火影捉到桔梗城楼之上，风影亦露出他的真面目，原来就是自己的学生——大蛇丸。大蛇丸的部下“音忍四人众”更在城楼上结出“四紫炎阵”，把大蛇丸及第三代火影围起来，作为他们战斗的地方，而结界所生之火焰令木叶暗部无法进入。第三代知道要逃出此阵不是一件容易的事。大蛇丸在对战前曾一度流下泪来，第三代认为杀害老师的他还是会伤心，大蛇丸则声称只是打呵欠才流泪，令在场的卡卡西、阿凯和暗部傻眼，随后向第三代火影发出挑战，在激战中，第三代使用“忍术·瓦片手里剑”攻击大蛇丸，但轻易被大蛇丸躲过，对方立即反击、以“潜影蛇手”袭击他；不过这只是他的“土替身”。第三代之后以“土遁·土流大河”、“土遁·土龙弹”及“火遁·火龙弹”袭击大蛇丸，但大蛇丸不是泛泛之辈，虽然不敢再轻视第三代，但亦扬言自己不过这么简单被解决。
大蛇丸要求第三代认真决战来做个了断，第三代亦“应邀”脱去火影制服，显露其忍者战装。不过，就在第三代使用“手里剑影分身之术”之时，大蛇丸以秽土转生的形式将初代火影与第二代火影复活，他们的意志被完全抹杀，被迫参加战斗，二人无法发挥原本的实力。
在战斗过程中，初代火影与二代火影一同奔向日斩，与日斩展开体术攻击，但被日斩击开，之后，日斩使用“火遁·火龙炎弹”从口中吐出火焰向兄弟二人扑面而来，面对火遁的攻势，第二代火影使用水遁·水阵壁从口中猛烈喷出如海浪一般的水之墙，抵挡住日斩的火遁攻击！紧接着，第二代火影双手合十后，使用水遁·水冲波在一瞬间凭空召唤出犹如龙卷风般快速旋转上升的水，之后水犹如瀑布一般扩散并向下冲击日斩，日斩则使用土遁·土流壁筑成巨岩阻挡洪水；但就在从岩石返归城楼之际，先后被初代火影拳打脚踢后被二代火影强行拖入水中，在挣脱下才逃回土壁上面。二代火影使用水遁·水断波射出多支水柱击溃土壁，日斩再度落在城楼之上。
此时初代火影使用木遁秘术·树界降诞从地上快速生长出多棵树木，树木连根拔起，在一瞬间制造出一片森林，并且树枝牢牢的捆绑住日斩的双手与双脚。日斩无法解开树枝的缠绕，于是以“通灵”召唤出通灵兽“猿猴王”猿魔，并令其化为“金钢如意棒”斩断缠绕着的树枝。
得到通灵兽“猿猴王”猿魔的协助，日斩使用其化成的“金钢如意棒”作为武器，跟大蛇丸从口中拿出的“草薙之剑·空之太刀”对战，双方打得一度不分胜负。但随即初代与第二代纷纷来犯，他没法同时对战三人，只好在初代及二代肢体上留下引爆符，直接被大蛇丸踢飞。大蛇丸一度走近被打到城楼面上的第三代，称对其表示失望，第三代亦一度因为想起童年的大蛇丸而流泪起来。但不久日斩重拾战意，以敏捷的身手攻击大蛇丸，猿魔亦从如意棒中把手伸出、企图勒死大蛇丸。大蛇丸及时化为泥泞躲避猿魔的攻击，并向日斩展示自己脸皮底下的第二真面目--就是利用“不死转生”、而成功侵占肉体的年轻女忍者面孔。大蛇丸表示这只是他第二次转生的容器，而下一个目标就是拥有写轮眼的宇智波佐助。
日斩引爆初代及第二代身上的引爆符，以顺利阻止两者的攻击，然而他们“秽土转生”的肉体可立即修补过来。修复身躯后的两名火影，即对爱徒继续攻击。初代使用木遁术欲再抓击日斩，但幸亏猿魔化成“金钢牢壁”及时保护他。初代亦使用“幻术·黑暗行之术”，将日斩封锁在黑暗环境当中，并对日斩展开攻击。由于此时的日斩年迈体衰，实力已不如全盛时期这么厉害，因此，日斩只好使用禁术尸鬼封尽，随后，日斩使用两个影分身将初代火影和二代火影封印，由自己的本体封印大蛇丸，但由于在封印过程中，日斩不幸被大蛇丸操纵草锥剑从背后插入，迫使日斩无力将大蛇丸的灵魂抽出，因此日斩决定利用死神将大蛇丸双手废掉，使大蛇丸永远不能结印以使用忍术。日斩对大蛇丸痛斥道：“你沉溺于忍术，为忍术而自傲，这样的惩罚才最适合你，我要夺走你所有的术。”
突然，宇智波林渊在这时挽救了日斩。在第四次忍界大战中，大蛇丸获取漩涡一族收纳堂的死神面具，切开腹部释放了被死神吞掉的灵魂，恢复了双手，利用佐助体内的四个白绝分身作为活体祭品，以秽土转生的形式复活了历代火影，日斩与其他三位火影一同赶赴前线战斗。日斩奔赴战场后，与其他三位火影联合发动四赤阳阵封住十尾；而此时的十尾释放出一颗尾兽玉，企图破坏结界，三代火影已提高警惕做好准备，成功防御了十尾的尾兽玉攻击，使十尾自食苦果。随后日斩自豪的笑了，看到鸣人佐助小樱三人，让日斩想起了自己的弟子大蛇丸、自来也、纲手，随后，日斩宣称，新时代来临了，让鸣人佐助小樱尽管冲。此时带土使用六道十尾柩印将十尾吸收在自己的体内，形成球体状，紧接着球体破碎。带土成功变成十尾人柱力，打破了柱间的明神门，利用背后红色的火焰形成的手扯碎了四赤阳阵。随后日斩观赏了第二代火影大人发明的互乘起爆符，因为日斩清楚二代火影大人这招的威力，所以告诫水门快跑。为了分析带土的出招和能力，日斩使用大型手里剑影分身独自一人对抗十尾人柱力模式的宇智波带土，不幸被带土使用阴阳遁球体击碎上半身，后自行恢复。此时的带土已经发动无限月读，神树的根茎疯狂地生长乱窜，所到之处忍者联军的查克拉都被吸走，在千钧一发之际，日斩使用如意金箍棒打断神树分裂体的树根，救出险些被十尾吸尽查克拉的鸣人。随后日斩通过第二代火影的飞雷神术来到忍者联军的战场。日斩与大蛇丸联手对抗神树分裂体，师徒二人先利用大蛇丸潜影蛇手缠绕住神树分裂体，之后日斩使用金箍棒将神树打断。经过众人不懈的努力，十尾人柱力带土终于被击败了。
之后，日斩与忍者联军联手对抗使用木人之术的阿飞，在紧要关头，日斩使用五遁大连弹术抵消了阿飞的攻击，保护了忍者联军。
在宇智波斑发动无限月读后，由于是秽土转生之躯的猿飞日斩和其他三位火影并没有受到影响。日斩原本打算用手扯断包裹着中了无限月读人们的树藤，然而却没有一个人醒来，而且很快又有新的树藤缠了上来。
随后日斩察觉到鸣人他们战斗的地方有异样决定与其他三位火影一同前往查看。为弄清斑的死因，第二代火影打算利用斑的下半身使用秽土转生，以此逼问斑当前的战况，但因活祭品的问题而被初代火影否定，随后四位火影尝试别的办法，当初代火影触摸到失败的斑的下半身时，六道仙人留下的查克拉出现，四位火影见到了六道仙人。在大筒木辉夜被封印后，与六道仙人以及其他16位五影们共同使出通灵之术，将第七班、九只尾兽以及濒死状态的宇智波斑从始球空间转移回忍者世界。